Zur Mitte des 19. Jahrhunderts in den Appalachen: Die zehnjährige Cadi Forbes (Liana Liberato) fühlt sich verantwortlich für den Tod ihrer kleinen Schwester. Die Schuld frisst sie langsam auf und alles wird noch schlimmer, als ihre Großmutter stirbt. Doch dies ist auch der Tag, an dem Cadi das erste Mal vom 'Sin Eater' hört. Er kommt bei Anbruch der Nacht, um Großmutter von ihren Sünden zu befreien und sie in sich aufzunehmen. Cadi wird gewarnt. Was auch immer sie tut, sie darf auf keinen Fall den 'Sin Eater' ansehen, denn sonst werden einige der von ihm aufgenommenen Sünden auf sie übergehen. Doch ihre Neugierde ist größer als ihre Angst. Sie blickt dem 'Sin Eater' in die Augen und beschließt, ihm zu folgen. Nur er, so glaubt sie, kann sie von ihren Sünden befreien. Doch was Cadi vorfindet, ist mehr, als sie erwartet hätte: Ein dunkles Geheimnis, das ihre Familie und ihre Gemeinde zu verbergen suchen...