Passado em Yokohama no ano de 1963, A Colina das Papoilas é uma história de amor entre dois jovens estudantes, que viriam a fazer parte da primeira geração do novo Japão. Enquanto o país se começa a reerguer da devastação da Segunda Guerra Mundial, a nova geração esforça-se por seguir em frente com vista a um futuro próspero, ao mesmo tempo que tentam não perder os vínculos com um passado que fez deles aquilo que são. Umi Matsuzaki cuida dos irmãos e da avó, além de trabalhar e estudar. Quando conhece Shun Kazama, uma profunda amizade nasce entre os dois e juntos vão lutar para preservar um velho edifício que está prestes a ser demolido por causa das Olimpíadas de Tóquio de 1964.