Sonic, Knuckles och Tails återförenas i kampen mot en mäktig ny motståndare, Shadow, en mystisk skurk med större krafter än de någonsin förut stött på. Eftersom deras förmågor är underlägsna hans på alla sätt måste Sonics lag ingå en oväntad allians i hopp om att kunna stoppa Shadow och beskydda planeten.